En rouge et noir, la génétique des pois de la coccinelle

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Certaines coccinelles arlequin Harmonia axyridis.possèdent des élytres noires avec deux gros points rouges. D’autres possèdent deux petits points rouges additionnels vers l’arrière, ou sont décorées d’une douzaine de petits points rouges. A l’inverse, il existe des coccinelles avec des élytres rouges, ornées d’une vingtaine de points noirs. Toutes ces coccinelles appartiennent à la même espèce. B. Prud’homme, J. Yamaguchi, Author 

Qu’est-ce qui différencie les coccinelles noires à points rouges des coccinelles rouges à points noirs ? Les enfants – comme les adultes – se sont posé un jour cette question. Les scientifiques aussi. Depuis les années 1920, les travaux se multiplient sur la présence, courante chez les insectes, de motifs colorés distincts au sein d’une même espèce. De grandes figures de la biologie évolutive, comme le généticien Theodosius Dobzhansky ou l’écologiste Michael Majerus s’y sont notamment intéressés.

Un des cas les plus célèbres de coloration a été décrit au XIX^e siècle chez un papillon, la phalène du bouleau, au corps entier assombri. On l’a qualifié de mélanisme industriel parce que la mutation qui a rendu l’insecte noir a été concomitante à la révolution industrielle en Angleterre. Un papillon couleur suie a de meilleures chances de survie dans un environnement pollué.

Cependant, chez la plupart des espèces d’insectes concernées par le mélanisme, des motifs noirs discontinus et complexes n’apparaisent que sur certaines parties du corps des insectes. Il en est ainsi chez la coccinelle arlequin, Harmonia axyridis, dite aussi coccinelle asiatique. Cet insecte est le champion du transformisme avec plus de 200 formes de coloration décrites dans les populations naturelles à travers le monde. Ces formes correspondent pour l’essentiel à des variations de zones de couleur noire sur un fond rouge au niveau des élytres, ces ailes antérieures durcies qui recouvrent les ailes postérieures.

Le gène de la coloration identifié

Les mécanismes génétiques par lesquels ces motifs mélaniques sont créés, et maintenus dans les populations de coccinelles, restent largement inconnus. On sait depuis les années 1950 que les différentes formes de couleur résultent de variations génétiques situées dans une seule région du génome mais qui n’avait jusqu’à présent pas été caractérisée. Nos équipes de recherche ont mobilisé leurs différentes expertises en génomique des populations et en biologie du développement pour répondre à cette question. Et nos efforts ont abouti : nous avons pu caractériser précisément les variations génétiques et les mécanismes régulateurs responsables des différents motifs de coloration chez la coccinelle arlequin. Nous avons notamment identifié le gène qui, à lui seul, code toutes les instructions nécessaires pour dessiner les différents motifs qui décorent les ailes de ces « bêtes à bon Dieu ». Ces résultats ont été publiés en août 2018 dans la revue Current Biology.

Dans un premier temps, nous avons séquencé le génome complet de la coccinelle arlequin. Puis nous avons comparé les génomes de nombreuses coccinelles arlequin présentant différentes formes de coloration au sein de plusieurs populations naturelles réparties aux quatre coins du monde, ceci afin d’identifier la région du génome associée aux variations de coloration. Nous avons ainsi pu identifier une région bien précise, mais qui couvrait deux gènes voisins. L’inactivation successive de ces deux candidats a permis de trancher : le gène responsable de la formation des motifs noirs sur les élytres se nomme pannier.

Inactivation du gène pannier : les formes de colorations sauvages de la coccinelle arlequin (de a à d) perdent leur coloration noire (e-h) lorsque le gène est inactivé par la technique dite « d’interférence à l’ARN ». auteurs, Author provided

Le gène pannier a été découvert initialement chez la mouche drosophile dans les années 1980. En général les noms de gènes découverts se réfèrent, souvent avec un zeste d’humour, aux malformations corporelles visibles lorsque ce gène est muté. Pour le gène pannier, c’est la forme de l’embryon mutant similaire à un panier (pannier en anglais) qui a inspiré son nom aux généticiens qui l’ont découvert. Étonnamment, chez aucun autre insecte, le gène pannier ne semblait lié à la production de motifs de coloration. Par la suite, en révélant la localisation de la protéine produite par ce gène, nous avons mis en évidence que pannier est activé (ou exprimé) pendant la formation des élytres.

La localisation de la protéine dans différents territoires cellulaires d’un élytre est corrélée avec la distribution spatiale de la pigmentation noire. Le gène est activé (ou exprimé) dans différents territoires cellulaires (photo de droite, zones argentées) qui préfigurent les emplacements des points noirs sur les élytres rouges (photo de gauche). Auteurs, Author provided

Plus précisément le gène pannier s’active dans différentes populations de cellules de l’élytre qui préfigurent exactement là où la pigmentation noire apparaîtra chez l’adulte. Pannier y active alors d’autres gènes qui assurent collectivement la production de pigment noir par ces cellules et donc la formation des fameux points noirs (chez les coccinelles « rouges ») ou du fond noir (chez les coccinelles « noires »). L’expression du gène pannier est lui-même contrôlée par des séquences d’ADN dites régulatrices, situées autour du gène. Ce sont ces séquences, très différentes dans leur composition moléculaire, qui définissent des variants du gène pannierassociés aux différentes formes de coloration. Les fréquences de ces variants fluctuent selon les populations, créant ainsi des compositions de couleur très bigarrées au sein des populations naturelles de la coccinelle arlequin de par le monde.

En résumé, les différents motifs de couleurs chez la coccinelle arlequin trouvent leur origine génétique dans des variations de l’activation spatiale d’un seul gène qui orchestre la mise en place des différents motifs de mélanisation des élytres. D’une manière générale, ces résultats illustrent de quelle manière des variations au niveau d’un seul gène (génotypes) peuvent, dans certains cas, générer une impressionnante diversité de phénotypes.

Au-delà des couleurs

On suspecte depuis longtemps que la coloration d’une coccinelle, et donc les variations au niveau du gène pannier, affectent d’autres caractères impliqués dans la survie et la reproduction de cet insecte. Ainsi, la distribution des différentes formes de coloration au sein des populations pourrait traduire une réponse adaptative à des contraintes locales (par exemple, climatiques).

Dans ce contexte, une remarque intéressante peut être faite, liant la couleur au caractère invasif de cette coccinelle arlequin, qui depuis son aire native en Asie, a colonisé les quatre continents (Amérique du Nord, du Sud, Europe, et Afrique). De manière surprenante, en effet, la diversité des formes de couleur de H. axyridis est restreinte sur les continents envahis. Dans la plupart des régions récemment colonisées (sauf en Europe), seule la forme non-mélanique (élytres rouges ornées d’une vingtaine de points noirs) est présente. Jusqu’à maintenant, il n’a pas été possible de déterminer si la quasi-fixation d’une seule forme de coloration dans l’aire envahie est due à des contingences historiques ou démographiques (de simples effets aléatoires), ou les deux, ou à un processus de sélection naturelle favorisant la forme non-mélanique au cours de l’invasion. Nos découvertes sur les régions du génome responsables des variations de coloration nous permettront peut-être de trancher entre ces deux hypothèses.

Auteurs : 

1. Arnaud Estoup, Chercheur en génétique des populations et biologie évolutive, directeur de recherche au Centre de Biologie pour la Gestion des Populations de Montpellier, INRA
2. Benjamin Prud'homme, Chercheur en biologie du développement, directeur de recherche, Centre national de la recherche scientifique (CNRS)
3. Junichi Yamaguchi, chercheur post-doctorant, Centre national de la recherche scientifique (CNRS)
4. Mathieu Gautier, chercheur en génomique statistique et évolutive des populations, INRA

Source : https://theconversation.com/en-rouge-et-noir-la-genetique-des-pois-de-la-coccinelle

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